A Marvel-univerzumban játszódó sorozat az Amerika kapitány-sztorikból ismert Peggy Carter főszereplésével. 1946-ban járunk, az ügynöknő pedig a hazatérő katonák érkezésével partvonalra kerül. Miközben hivatalosan adminisztratív munkát végez, titokban Howard Stark megbízásából titkos küldetéseken vesz részt. S mindeközben a negyvenes évek Amerikájában próbál boldogulni egyedülálló nőként, hiszen elveszítette élete szerelmét, Steve Rogers-t.